Opera din Ruse a fost fondată în anul 1949. Prima producție – „Traviata” de Verdi, a fost prezentată la 27 noiembrie 1949.
Încă din secolul din al XIX-lea, în Ruse au început să se formeze opere temporare, coruri și trupe simfonice, rezultat al contactului cu cultura europeană muzicală, care a ajuns la Ruse prin intermediul fluviului Dunărea. Se joacă spectacole și fragmente din diferite opere, cu participarea a diverse formații de corpuri și grupuri instrumentale, unele dintre acestea manifestând ambiții puternice cu privire la crearea unei opere artistice serioase. Ca rezultat al câștigării unei tot mai mari popularități a genului operei, în 1919 s-a creat și Opera de Stat – instituție care, după diverse transformări, o cunoaștem astăzi drept Opera de Stat – Ruse.
Ca urmare a conștientizării faptului că activitatea serioasă în domeniul operei se poate realiza foarte greu numai cu mijloace private (ca urmare a acestui fapt, de-a lungul anilor, Opera de Stat a trebuit de câteva ori să își înceteze activitatea), cât și ca rezultat al noii politici de stat de după 1945, în 1949, Opera de Stat – Ruse a fost naționalizată și transformată în „Opera Populară – Ruse”. Prima premieră a operei de acum de stat a fost „Traviata” de Verdi – la 27 noiembrie 1949. Echipa de producție cu dirijorul Dragan Kardzhiev a lăsat urme adânci în dezvoltarea teatrului.
În sezonul 1955-1956 a fost construită și noua casă a operei – transformată în emblema orașului Ruse, clădire în care Opera de Stat – Ruse se află și acum. Prima premieră a noii opere a fost pe 5 februarie 1956 – opereta „Evgeniy Onegin” de Chaikovski.
În 1958, opera din Ruse a început și a continuat cu o colaborare de decenii cu Opera Națională a României din București, iar un an mai târziu, a început o colaborare strânsă cu Uniunea Compozitorilor din Moscova, în urma căreia în Ruse s-au produs pe rând opere ale compozitorilor ruși și sovieți (Prokofiev, Hrennikov, Stravinski, Shostakovich), dintre care majoritatea – pentru prima dată în Bulgaria.
În 1999, Opera Populară din Ruse și Filarmonica Națională – Ruse s-au reunit într-o singură instituție, care inițial s-a numit Societatea de Operă și Filarmonică – Ruse, iar din 2010 – Opera Națională – Ruse.